Moshiri bekerja di berbagai perusahaan jasa profesional termasuk Ernst & Young (1979-1985), Pannell Kerr Forster (1985-1987) dan Deloitte & Touche (1987-1992), terakhir sebagai manajer senior di divisi audit Deloitte.
Antara tahun 1993 dan 2006, ia menjabat sebagai Direktur Eksekutif GNE Group plc dan kemudian menjabat sebagai Chief Executive Officer di Europe Steel Limited (sebelumnya Europe Steel plc) dari tahun 2000 hingga 2008.
Antara tahun 2006 dan 2013, ia menjabat sebagai ketua Metalloinvest, mengikuti yang mana dia ditunjuk sebagai ketua USM Holdings. Ia mengundurkan diri sebagai Ketua USM Holdings pada 2 Maret 2022 setelah invasi Rusia ke Ukraina.
Moshiri dan mitra bisnis lama Alisher Usmanov adalah salah satu pemilik Red & White Holdings, yang membeli 14,65% saham Arsenal F.C. dari mantan wakil ketua klub David Dein pada Agustus 2007.
Pada 18 September 2007, Red and White Holdings meningkatkan kepemilikan mereka di Arsenal menjadi 21%, dan pada 28 September 2007 menjadi 23%.
